Avian life in a seasonally arid tropical environment : adaptations and mechanisms in breeding, molt and immune function

Abstract

There is a growing appreciation of the diversity and uniqueness of tropical organisms, but evidence about the selection pressures that shape this diversity remains sketchy. In this thesis, I investigated how variation in life history traits arises from tropical environmental seasonality, starting with the exploration of the annual cycle of the Common Bulbul Pycnonotus barbatus in Nigeria. This revealed that breeding was not seasonal, but moult was timed almost entirely to the wet season with only few individuals extending moult into the dry season This confirmed that breeding and to a lesser extent moult, are decoupled from season, thus, allowing me to test how breeding and moult affect immune function independent of seasonal environmental conditions. On testing this, I found that season explained variation in immune function better than breeding or moult, but unexpectedly, immune indices were higher in the dry season and during breeding, contrary to what I would expect if infection risk is higher in the wet season, and if breeding constrains resources for immune function. Furthermore, I compared immune indices along the cool-wet to hot-dry environmental gradient in Nigeria and found that immune indices were rather similar. I then tested the effect of diet alteration on immune function, body mass and moult of Common Bulbuls in captivity and found that bulbuls fed on fruits had a more immune function, body mass and onset of moult than those fed on invertebrates. These findings together suggest that environmental conditions affect immune function more directly than via resource allocation trade-offs, but that variation in immune function does not follow simple environmental productivity pattern as previously expected. **********

Samenvatting:

Het doorgronden van de evolutie van de levensloop d.w.z. hoe organismen hun beschikbare energie en nutriënten verdelen tussen overleven en reproduceren, is een fundamenteel probleem. Het merendeel van onze kennis hierover komt voort uit onderzoek in gematigde klimaten, terwijl het leven echter in de tropen is geëvolueerd. Hoewel er groeiende aandacht is voor de biologische diversiteit en het unieke karakter van levensvormen in tropische systemen, is er nog weinig bekend over de verschillende selectiedrukken en evolutionaire aanpassingen waardoor diverse levensloopstrategieën zich hebben ontwikkeld. Dit proefschrift is bedoelt om bij te dragen aan het herstellen van deze scheve balans en is daarom gericht op het beter begrijpen van hoe seizoensgebonden omgevingsfactoren en dieetvariatie in de tropen leidt tot variatie in kenmerken van de levensloop.

Voor sommige tropische vogels is het broeden, op populatieniveau, niet sterk seizoensgebonden, ondanks dat er voorspelbare seizoensoptima voor omgevingsomstandigheden bestaan. Het blijft daarom onduidelijk of individuen zijn aangepast om te broeden op specifieke tijden durende een jaar, of juist flexibel zijn als gevolg van variabele omgevingsomstandigheden. In het tweede hoofdstuk (eerste data-hoofdstuk) van dit proefschrift testte ik of de broedactiviteit van de door het hele jaar broedende grauwe buulbuul Pycnonotus barbatus, is ontstaan als gevolg van individuele variabiliteit in broedperiode. Ik analyseerde de broedactiviteit en ruikenmerken van vogels gevangen gedurende een periode van twee jaar, en vond dat de broedgegevens van individuen net zo variabel kunnen zijn als in de populatie. Het voorkomen van broeden kon niet worden verklaard aan de hand van de hoeveelheid neerslag of temperatuur, hoewel vogels tijdens de rui zelden broedden. In tegenstelling tot broeden was de rui wel sterk seizoensgebonden maar was niet gecorreleerd aan neerslag of temperatuur. Ik stel daarom voor dat, gezien omgevingsomstandigheden het hele jaar door broeden in deze soort mogelijk maken en omdat voortplantingssucces onderhevig is aan een hoog predatierisico, er waarschijnlijk een zwakke selectie is voor individuen om het broeden samen te laten vallen met pieken in variabele omgevingsomstandigheden.

In tegenstelling daarvan is het waarschijnlijk dat rui, een jaarlijks voorkomend fenomeen, onder sterke selectie staat om gelijktijdig plaats te vinden met de pieken in variabele omgevingsomstandigheden, waarbij een verhoogde overlevingskans het voortplantingssucces bevordert.

Het hele jaar door broeden kan het voortplantingssucces bevorderen, maar het individu moet in staat zijn zich aan te passen aan een variërende mate van voedselbeschikbaarheid tussen de seizoenen. Aannemelijk is dat vogels mogelijk lichaamsreserves opslaan als er een verhonger risico ontstaat vanwege beperkte beschikbare foerageertijd. Als het foerageren echter onbeperkt is, zou het lichaamsgewicht laag moeten blijven om het predatierisico te beperken dat het verkrijgen en meedragen van lichaamsreserves met zich meebrengt. In mijn tweede data-hoofdstuk testte ik aan de hand van 15 jaar aan gegevens over lichaamsmassa's van grauwe buulbuul vrouwtjes of lichaamsgewichtsvariatie kan worden verklaard door beperkte foerageertijd tijdens het broeden,. Ik vond dat de broedfase het lichaamsgewicht van vrouwtjes voorspelde: het lichaamsgewicht piekte abrupt tijdens de incubatietijd en daalde tijdens de broedzorg. Broedende vrouwtjes waren zwaarder in het droge seizoen dan in het natte seizoen. In het droge seizoen was het waarschijnlijker dat zwaardere vogels aan het broeden of incuberen waren, wat suggereert dat verhoogde lichaamsreserves nodig kunnen zijn als buffer voor de beperkte foerageertijd of verarmde foerageeromstandigheden, die het meest uitgesproken kunnen zijn tijdens respectievelijk de incubatie en in het droge seizoen.

Naast het vinden van voedsel moeten dieren zichzelf beschermen tegen infecties die per seizoen kunnen verschillen. De hoeveelheid beschikbare middelen voor verdediging kan echter afhankelijk zijn van hoeveel al is verbruikt in andere processen. Seizoensvariatie in immuniteit kan dus ofwel worden toegeschreven aan veranderingen in omgevingsomstandigheden als aan compromissen die optreden wanneer middelen worden toegewezen aan andere processen. Het loskoppelen van deze factoren is lastig in het wild. In mijn derde data-hoofdstuk heb ik, door gebruik te maken van niet-seizoensgebonden broeden en ruien in de grauwe buulbuul, het effect van seizoensgebonden omgevingscondities effectief losgekoppeld van dat van het jaarlijkse cyclusstadium, en getest hoe beide factoren de immuunfunctie beïnvloeden. Ik voorspelde dat indien de kans op infecties toeneemt met regenval het immuunsysteem sterker zou zijn in het natte seizoen, maar indien broeden of rui beperkingen oplegt aan vogels, dat dan de immuun parameters lager zijn tijdens het broeden of ruien. Door het kwantificeren van vijf aangeboren immuun parameters gedurende twee jaar vond ik dat seizoen en niet stadia van de jaarcyclus de variatie in alle immuun parameters verklaarde, behalve één: NOx, waarvan de concentratie verschilde tussen de jaarlijkse cyclusstadia maar niet tussen seizoenen. Tegen mijn verwachting in waren de meeste immuun parameters hoger in het droge seizoen en tijdens het broeden, terwijl ik verwacht dat regen de infectiekans verhoogde en het broeden immuunfunctie verminderde. Ondanks dat, kon ik concluderen dat omgevingsfactoren de aangeboren immuniteit rechtstreeks beïnvloeden in plaats van via compromissen in het toewijzen van middelen tussen verschillende levensloopprocessen.

Zoals voorspeld door de regel van Bergmann kan lichaamsgrootte variëren als reactie op omgevingsomstandigheden. Deze regel is een biofysische generalisatie dat endotherme dieren de neiging hebben groter te zijn in koudere klimaten. In mijn vierde data-hoofdstuk testte ik of de lichaamsgrootte van grauwe buulbuul varieert in overeenstemming met de regel van Bergmann. Ik mat vogels op 22 locaties tussen 6 en 13°N en schatte vervolgens de gemiddelde verhouding tussen lichaamsoppervlak en -gewicht per locatie. In overeenstemming met de regel van Bergmann ontdekte ik dat vogels een grotere verhouding tussen lichaamsoppervlak en -gewicht hadden in warmere omgevingen, onafhankelijk van de breedtegraad en hoogte (ten opzichte van zeeniveau).

Neerslag is een belangrijke bepalende factor voor de omgevingstoestand in de tropen, maar omdat regenval vaak seizoensgebonden is, is het moeilijk om het effect ervan te onderscheiden van dat van andere seizoensgebonden factoren en co-variërende levensloopkenmerken. Bijvoorbeeld, grauwe buulbuuls ruien in het natte seizoen in centraal Nigeria, maar het is niet bekend of de rui op hetzelfde tijdstip op alle locaties plaatsvindt of op een tijdstip dat samenvalt met de lokale regenval. In het vijfde data-hoofdstuk van dit proefschrift modelleerde ik de mate van rui als een functie van de timing van neerslag op 15 locaties tussen 6° N en 13° N. Ik vond dat vogels eerder ruiden op plekken waar het natte seizoen eerder begon, wat suggereert dat de rui in grauwe buulbuuls is gekoppeld aan timing van de regenval.

Variatie in regenval en temperatuur zou ook het infectierisico kunnen bepalen langs een gradiënt van omgevingscondities. Zo voorspelde ik dat als het infectierisico afneemt met toenemende droogte, maar gepaard gaat met immuun functie, de aangeboren immuunfunctie zou moeten afnemen met toenemende droogte van het koud-natte bos tot de hete-droge Sahelzone in Nigeria. Ik testte deze voorspelling in het zesde data-hoofdstuk van dit proefschrift door het meten van aangeboren immuun parameters in grauwe buulbuuls op 15 locaties tussen 6° N en 13° N. Tegen mijn verwachting in daalden de immuun parameters niet met toenemende droogte, maar in plaats daarvan waren ze op verschillende locaties vergelijkbaar, wat suggereert dat in dit systeem de aangeboren immuunfunctie niet varieert met verschillende mate van droogte. Dit resultaat onderstreept de behoefte aan voorzichtigheid bij het voorspellen van de effecten van klimaatvariabiliteit op ziekterisico.

Dieet is een cruciaal onderdeel van de omgeving en wordt sterk beïnvloed door omgevingsveranderingen, met soms grote gevolgen. In mijn laatste data-hoofdstuk, testte ik hoe de samenstelling van het dieet van invloed is op de aangeboren immuunfunctie, lichaamsgewicht en rui. Gedurende 24 weken voedde ik 40 in het wild gevangen grauwe buulbuuls ad libitum vruchten of ongewervelde dieren in buitenvolières in Nigeria. Ik beoordeelde aangeboren immuunindexen, lichaamsgewicht en primaire rui tweewekelijks en vond dat fruit-gevoede buulbuuls een robuustere aangeboren immuunfunctie, hoger lichaamsgewicht en eerdere handpenrui hadden in vergelijking met vogels gevoed met ongewervelde dieren. Deze resultaten zijn uniek omdat ze een effect aantonen van een dieetaanpassing bij wilde vogels - wat korte termijn gevolgen van omgevingsverandering aantoont.

Door klassieke natuurstudie en fysiologie te integreren in de context van de directe omgeving waarin een soort leeft, biedt dit proefschrift nieuw inzicht in hoe variatie in broed- en ruipatronen en immuunfunctie verschillende aspecten van de levensloop van een tropische vogel met elkaar verbindt. Mijn bevindingen in dit proefschrift suggereren met name dat het al lang bestaande paradigma dat de kostbare aard van immuunfunctie benadrukt, het belang van het overlevingsvoordeel ondermijnt en grotendeels voorbijgaat aan de uiteindelijke rol van het immuunsysteem, overleving. De voor- en nadelen van de immuunfunctie kunnen alleen worden bepaald als rekening wordt gehouden met de omgevingsomstandigheden én levensloop waaronder variaties optreden.